У цьому сезоні історія продовжується за Рін Окумурою та його братом-близнюком Юкіо Окумурою, які вирушають на критично важливу місію з порятунку Шури Кіріґакуре, що опинилася в пастці сімейного прокляття в Аоморі. Цей квест не лише випробовує їхні навички екзорцистів, але й заглиблюється у складність їхніх стосунків та тягар їхньої спадщини.
Поки Рін бореться зі своїми демонічними силами, а Юкіо стикається з викликами бути вправним екзорцистом, вони повинні протистояти різним супротивникам, включаючи залишки Ілюмінатів, які становлять значну загрозу для їхньої місії. У цьому сезоні вони досліджуватимуть теми братерства, жертовності та безперервної боротьби між добром і злом, мандруючи небезпечними територіями.