Перша частина мультфільму "Людина-павук: Через всесвіти" розповідає історію звичайного школяра Майлза Моралеса (Шамеік Мур), який після укусу радіоактивного павука отримує надздібності і стає новою Людиною-Павуком. У світі Майлза вже є один супергерой, здатний метати павутину на далекі відстані, але він гине від рук лиходія. Перед смертю Пітер Паркер встигає передати Майлзу флешку з важливою інформацією, яка допоможе перемогти лиходія. Вбивцею Паркера виявляється суперлиходій Кінгпін, який створює машину, що відкриває портал у мультивсесвіт. Таким чином лиходій сподівається возз'єднатися зі своєю загиблою дружиною і сином. Ось тільки Кінгпін не знає, що його розробка може знищити весь світ.
Тепер захист світу стоїть за Майлзом, але протистояти лиходієві поодинці неможливо. На допомогу новій Людині-павуку приходять нові друзі з альтернативних світів: Гвен Стейсі - вона ж Гвен-павук; Пітер Б. Паркер, який переживає кризу середнього віку; Пітер Поркер, відомий як Свин-павук; Пенні Паркер з роботом і чорно-біла Людина-павук Нуар. Разом вони перемагають ворога, після чого Майлз продовжує справу Пітера Паркера. Поки інші павуки повертаються до свого життя, Гвен намагається спілкуватися з головним героєм крізь виміри.
У другій частині анімаційного фільму Майлз разом із Гвен Стейсі (Гейлі Стайнфелд) вирушає в подорож мультивсесвітом, де зустрічає нових супергероїв: Мігеля О'Хара (Оскар Айзек), відомого як Людина-павук 2099, який не має почуття гумору, та вагітну жінку з павуковими здібностями на ім'я Джессіка Дрю (Ісса Рей). Разом із ними Майлз протистоїть ученому Джонатану Онну, також відомому як Пляма.