У фінальному сезоні поні стикаються з найбільшим випробуванням, адже Опалін, злий єдиноріг, прагне викрасти всю магію Милого Знака в Еквестрії. Сезон складається з 44-хвилинного спеціального епізоду "Таємниці Зоряного сяйва" та трьох додаткових епізодів.
Поні відвідують острів Лускатий, щоб попросити у драконів допомоги, але дракони не поспішають їм довіряти. Опалін виконує місію, щоб захопити останню частину магії Милого Знака, від Зефір Хайтс до Брідлвуда. Портал "Спільне дерево" приводить поні до блискучої країни чудес під назвою Зоряний хребет, де вони дізнаються, що місцеві аврорикорни можуть щось приховувати.
Основний конфлікт розгортається навколо прагнення Опаліни здобути владу, захопивши Драконячий вогонь Спаркі. Поні повинні з'ясувати, як Опалін викрадає Знаки Милості, і зупинити її, адже влада походить від дружби, а не від сили.