Під час пошуків Сплінтеру Черепашки-ніндзя натрапляють на лігво прибульців і мимоволі активують телепорт, який переносить їх у далеку галактику. У цьому недослідженому світі вони виявляються втягнутими в конфлікт між двома могутніми угрупованнями - Федерацією та Імперією Трицератонів. Обидві сторони змагаються за професора Ханікатта, свідомість якого застрягла в тілі робота. Ханікатт - винахідник пристрою для телепортації, володіння яким дасть значну військову перевагу.
Трицератони успішно захоплюють робота з Ханікаттом, а їхній імператор намагається вивідати секрети телепортації шляхом примусу та шантажу. Черепашки стикаються з важким рішенням, але коли все здається втраченим, їх несподівано рятують і повертають на Землю Утроми, доброзичлива інопланетна раса, яка раніше врятувала Сплінтер. З'являються одкровення, які показують, що в давнину в Японії розбився космічний корабель утромів, на якому випадково опинився злочинець. Цей злочинець втік і прийняв особистість Шреддера, сконструювавши механічне тіло. Крім того, Стокман, перетворений на голову на роботизованій платформі, саботує пристрої "Морнінгстар", допомагаючи Шреддеру проникнути до схованки прибульців. У напруженій сутичці Черепахи перемагають Шреддера, що, здавалося б, має призвести до його загибелі від вибуху.
Після цієї сутички в Нью-Йорку починається боротьба за владу, оскільки поплічник Шреддера, Хан, набуває все більшої популярності. Однак незабаром з'ясовується, що Шреддер вижив, і Черепашки дізнаються, що у нього є прийомна донька на ім'я Кара, яка не поділяє його безжальних методів. Подорожуючи цим складним ландшафтом, Черепашки зустрічають трицератона на ім'я Зог, який застряг на Землі після їхнього повернення. Спільними зусиллями Черепашки перешкоджають планам Шреддера створити армію роботів.
У фіналі сезону Черепашки та Сплінтер отримують престижне запрошення до Бойового Нексусу - королівства, де загадковий Найбільший Дим проводить турнір, зіштовхуючи воїнів з різних вимірів один проти одного. Саме під час цієї грандіозної події Черепашки укладають союзи з новими союзниками, серед яких шляхетний Міямото Усагі та досвідчений Муракамі Ґенносуке. Під час турніру Черепахи виявляються втягнутими у змову з метою вбивства Даймьо, лідера, якого дуже поважає Сплінтер і який є запеклим ворогом Драко. Проявляючи хоробрість і стратегічну вправність, Черепашки та їхні новоспечені союзники працюють разом, щоб запобігти цьому підступному акту.