Черепашки та Сплінтер незрозумілим чином переносяться на століття в майбутнє і потрапляють у 2105 рік. Там вони перетинаються з Коді Джонсом, правнуком Ейпріл О'Ніл і Кейсі Джонс, законним спадкоємцем "О'Ніл Тех", відомої технологічної корпорації. Допомагає Коді в його починаннях його вірний робот-компаньйон Серлінг, чий чарівний англійський акцент додає йому вишуканості. У цій футуристичній версії Нью-Йорка, населеного різноманітними та розумними істотами, Черепашки можуть діяти відкрито, не приховуючи своєї ідентичності.
Коли Черепашки та Сплінтер допомагають Коді збудувати часовий портал для повернення у 21 століття, вони вплутуються в павутину інтриг навколо дядька Коді, Даріуса Дана. Викриття злочинної діяльності Дарія стає першочерговим завданням, оскільки він залучає до своїх мерзенних цілей Інувасі Ґунджін, групу воїнів, названих на честь птахів, що зникають, щоб служити своїм мерзенним цілям. Проте Черепахам вдається звільнити інувасі гунджін з-під контролю Дарія, змінивши баланс сил.
Серед своїх супротивників Черепашки також стикаються з воєначальником Канабо Ш'Оканабо та його високоінтелектуальним штучним інтелектом, відомим як Вірус. Даріус укладає угоду з Ш'Оканабо, обмінюючи креслення часового порталу на Темних Черепах, злих клонів наших героїв. Використовуючи ці креслення, Даріус створює власний часовий портал, який відкриває ворота в різні епохи. Ця розробка дозволяє тимчасово повернути Шреддера, але Черепахи вживають швидких заходів, щоб нейтралізувати портал і перемогти Ш'Оканабо раз і назавжди.
Під час цих бурхливих подій відбувається значний поворот, коли Темний Леонардо спочатку видає себе за справжнього Леонардо. Однак міцні узи дружби, які розділяють Черепахи, врешті-решт торкаються серця Темного Леонардо, що призводить до його перетворення на справжнього союзника і вірного друга. У своєму прагненні до перемоги Черепашки отримують важливу інформацію від Президента Бішопа, нащадка Агента Бішопа і лідера Пангалактичного Альянсу. Президент Бішоп розповідає, що Ш'Оканабо вижив і знайшов притулок на темному боці Місяця, заснувавши місячну фортецю.
За допомогою Серлінга та президента Бішопа Черепашки перешкоджають планам Вірала вивести з ладу електропостачання Землі. Зрештою, Черепахи та Сплінтер тріумфально перемагають Ш'Оканабо, назавжди усуваючи його загрозу, і успішно виліковують його армію від їхнього згубного впливу. Завдяки своїй рішучості та непохитному духу Черепахи та їхні союзники несуть мир і справедливість у майбутнє, забезпечуючи собі шлях додому до свого часу.